Osezna con sus crÃas. Foto de archivo
RESUMEN
La eliminación de individuos a través de la caza puede desestabilizar la estructura social, afectando potencialmente a la dinámica de la población. Aunque estudios previos han demostrado que la caza puede reducir indirectamente la supervivencia juvenil a través del aumento del infanticidio sexualmente seleccionado (SSI), se sabe muy poco sobre los efectos espaciotemporales de la caza masculina en la supervivencia juvenil.
Utilizando el monitoreo individual detallado de una población de osos pardos (Ursus arctos) en Suecia (1991-2011), se evaluó el efecto espaciotemporal de la caza de machos en la supervivencia del cachorro.
Se modeló la supervivencia de los cachorros antes, durante y después de la temporada de apareamiento. Se utilizaron tres proxies para evaluar la variación espacial y temporal de la rotación masculina; La distancia y el momento del macho más cercano matado y el número de machos que murieron alrededor de un grupo de hembras.
La eliminación masculina disminuyó la supervivencia de los cachorros sólo durante la temporada de apareamiento, como se esperaba en los criadores estacionales con SSI. La supervivencia de los Cachorros aumentó con la distancia al macho más cercano que murió en los últimos 1-5 años, y fue menor cuando el macho muerto más cercano fue eliminado de 1, 5 en lugar de 0,5 años antes. No se detectó un efecto del número de machos muertos.
Estos resultados apoyan la hipótesis de que la reestructuración social debido a la caza puede reducir el recambio generacional y sugieren que la distribución de las muertes masculinas podrÃa ser más importante que el número total de machos que mueren. Como la eliminación de individuos a través de la caza no está tÃpicamente distribuida homogéneamente a través del paisaje, la heterogeneidad espacial en la presión de caza puede causar dinámica fuente-sumidero, con menor relevo en áreas de alta mortalidad inducida por humanos.
INTRODUCCIÓN
La explotación humana afecta globalmente a los vertebrados salvajes (Milner, Nilsen & Andreassen 2007; Allendorf & Hard 2009) y se considera una de las mayores presiones evolutivas sobre la vida silvestre (Darimont et al., 2009). Los grandes vertebrados suelen ser cazados mediante caza deportiva, para la subsistencia o para el manejo de la población (Festa-Bianchet 2003). La mortalidad inducida por el ser humano en estas especies generalmente aumenta las tasas de mortalidad en las clases de edad y sexo que tÃpicamente muestran altas tasas de supervivencia natural (Ginsberg & Milner-Gulland, 1994; Langen et al., 1999). Aunque varios estudios han documentado las consecuencias demográficas directas de la caza en poblaciones silvestres, menos han explorado sus efectos indirectos potenciales (Milner, Nilsen y Andreassen 2007). Los efectos indirectos de la caza a menudo se producen a través de la eliminación de individuos de sexo o clases de edad especÃficas, principalmente a través de la cacerÃa selectiva por tamaño, y pueden desestabilizar las estructuras sociales (revisadas en Milner, Nilsen y Andreassen 2007), con consecuencias negativas como la pérdida de conocimiento social (McComb et al., 2001), los cambios en la proporción de sexos operativos (Milner-Gulland et al., 2003) y el infanticidio sexualmente seleccionado (SSI) (Swenson et al., 1997). Comprender la magnitud de las consecuencias ecológicas de la caza es fundamental para elaborar planes de ordenación sostenible.
El infanticidio seleccionado sexualmente ocurre cuando la competencia entre los miembros de un mismo sexo por la inversión reproductiva del otro sexo hace que sea ventajoso para un individuo, generalmente un macho, matar a la descendencia dependiente de otro individuo para obtener oportunidades reproductivas (Hrdy, 1979). El SSI es adaptativo cuando está dirigido a jóvenes que probablemente no sean descendientes directos del macho (Hrdy 1979). Se ha sugerido que los machos  evalúan su paternidad a través de la historia de apareamiento y tienden a no matar a los jóvenes dependientes (en adelante llamados juveniles) de las hembras con las que se han apareado (Soltis et al., 2000). Por lo tanto, los varones que encuentran a hembras desconocidas con juveniles (de aquà en adelante referido como la rotación masculina) tendrán una probabilidad más alta de cometer el infanticidio. Se ha demostrado que la rotación de los machos incrementa la SSI (Swenson et al., 1997, Agrell, Wolff y Ylönen 1998, Andreassen y Gundersen 2006), potencialmente exacerbando los efectos de la caza sobre la dinámica de la población aumentando la mortalidad juvenil después de matar a un macho adulto (Wielgus Et al., 2013, Gosselin et al., 2015).
El impacto de la caza y el SSI en la supervivencia juvenil puede depender de la escala y variar temporalmente. El SSI es sólo adaptativo si el macho puede aumentar sus oportunidades reproductivas, tÃpicamente acortando el intervalo hasta el siguiente celo de la hembra (Hrdy 1979). Por lo tanto, en los criadores estacionales, donde las hembras sólo pueden ser receptivas durante un corto perÃodo del año, el SSI sólo se espera que ocurra durante la temporada de apareamiento y en las especies donde las hembras tienen la capacidad de entrar en celo de nuevo poco después de perder a sus jóvenes (Hrdy 1979 , Steyaert, Swenson & Zedrosser 2014). La supervivencia juvenil debe variar espacialmente, ya que la presión de caza a menudo no está uniformemente distribuida a través del paisaje (Lebel et al., 2012; Steyaert et al., 2016). Una hembra cuyo territorio está cerca del sitio donde un macho ha sido asesinado deberÃa ser más propensa a sufrir SSI que una hembra  más alejada.
En consecuencia, el aumento del número de machos muertos cerca del territorio de una hembra, puede aumentar el riesgo de SSI por abrir más espacio a los machos desconocidos. Estudios anteriores han reportado que la caza puede conducir a cambios en el territorio y relevos en carnÃvoros (Loveridge et al., 2007, Maletzke et al., 2014). Sin embargo, para evaluar los efectos espaciotemporales de la eliminación masculina en la aptitud femenina se necesita un monitoreo detallado a largo plazo de la población controlada con información detallada sobre la reproducción femenina, la mortalidad de las crÃas en diferentes épocas del año y la información espacial sobre los sitios de caza.
En este estudio se evaluaron los efectos espaciotemporales de la caza de machos adultos en la supervivencia juvenil a través de un estudio a largo plazo de osos pardos marcados (Ursus arctos L.), un criador estacional, en Escandinavia. Los osos pardos son animales solitarios, no territoriales, y la mayorÃa de las interacciones interindividuales ocurren durante la época de apareamiento (Dahle & Swenson 2003c; Bellemain, Swenson & Taberlet 2006). Los rangos domésticos se estudiaron intersexualmente e intrasexualmente; (Mediana de 1055 km² en nuestra población) y se superponen con varios zonas “territoriales†femeninas (mediana de 217 km² en nuestra población) (McLoughlin, Ferguson & Messier 2000; Dahle & Swenson 2003b). A escala local, los machos ajustan el tamaño de su área de distribución según la densidad de población (Dahle & Swenson 2003b).
Los rangos domésticos de los machos sólo se solapan parcialmente y es probable que cuando los machos mueran, los machos adultos circundantes se muevan, ajusten o gasten su área de distribución en los años siguientes para aprovechar el nuevo espacio disponible (Loveridge et al., 2007; Maletzke et al., 2014). Debido a estos ajustes de rango de hogar, los machos que los rodean pueden encontrar hembras desconocidas en la nueva área que están usando. Los machos inmigrantes también pueden hacerse cargo de los nuevos territorios disponibles; Sin embargo, es probable que los machos inmigrantes sean jóvenes machos dispersos, que son menos propensos a cometer infanticidio que los machos mayores y establecidos, ya que las hembras defienden activamente a sus crÃas (Hessing & Aumiller, 1994; Støen et al.)
En esta población, la mayorÃa de los jóvenes (95%) son destetados como anuales y por lo tanto sólo dependen durante su primer año de vida (Dahle & Swenson 2003a). Una gran proporción de camadas presenta una mortalidad parcial (17,7%) o total (26,2%) (Gonzalez et al., 2012). Aproximadamente el 80% de la mortalidad de los cachorros del año (en adelante, los cachorros) ocurre durante la temporada de apareamiento (mediados de mayo a mediados de julio, véase la Fig. S1, Información de apoyo) y todas las causas de muerte que podrÃan evaluarse Durante este perÃodo se debieron al infanticidio masculino (Steyaert 2012, Gosselin et al., 2015). Se ha demostrado que la caza de machos adultos reduce la supervivencia del cachorro (Swenson et al., 1997, Zedrosser et al., 2009), pero no se sabe si el número de osos muertos o su ubicación afecta al SSI. Se predijo, que el aumento del relevo de machos disminuirÃa la supervivencia del cachorro sólo durante la temporada de apareamiento, una relación positiva entre la supervivencia de los cachorros y la distancia al macho matado más cercano, y una relación negativa entre la supervivencia de los cachorros y el número De los machos muertos cerca de un territorio femenino.
También se probó si el momento de la muerte (0, 5 o 1, 5 años antes) afectó la supervivencia de los cachorros.Â
DISCUSIÓN
La documentación de los efectos indirectos de la caza proporciona información valiosa que ayuda a asegurar la explotación sostenible de las poblaciones silvestres. Sin embargo, los conjuntos de datos a largo plazo sobre las poblaciones recolectadas marcadas requeridas para documentar tales efectos son escasos (Milner, Nilsen & Andreassen 2007; Clutton-Brock & Sheldon 2010).
En este estudio, la información excepcionalmente detallada sobre los sitios de matanza y el monitoreo del éxito reproductivo femenino nos permitió evaluar los efectos espaciotemporales indirectos potenciales de la eliminación de machos mediante la caza,  en la supervivencia del cachorro. Estos análisis revelaron tres conclusiones clave. Primero, el efecto de la caza masculina en la supervivencia de los cachorros sólo fue evidente durante la época de apareamiento. En segundo lugar, las hembras con zonas  cerca de sitios donde al menos un macho  murió durante los últimos 1,5 años sufrieron un mayor riesgo de pérdida de cachorros. En tercer lugar, las hembras con varios machos muertos cerca de su “territorio†no sufrieron un mayor riesgo de pérdida de cachorros en comparación con las hembras con sólo un macho muerto, lo que sugiere que incluso una baja tasa de muerte por caza,  puede promover SSI.
La supervivencia del cachorro mostró un patrón temporal claro, con la menor supervivencia durante la temporada de apareamiento. Un estudio en Alaska también reportó una mayor mortalidad de cachorros durante este perÃodo, potencialmente relacionada con SSI (Gardner, Pamperin & Benson 2014). En contraste, este patrón temporal no se ha visto en otras poblaciones norteamericanas donde se cree que SSI es bajo o ausente (Wielgus & Bunnell 1994).Además de documentar este patrón temporal, también se encontró que la distancia al macho  más cercano cazado, era un buen predictor de la supervivencia del cachorro sólo durante la temporada de apareamiento. Este efecto temporal se esperaba de la hipótesis de SSI, ya que los osos pardos son reproductores estacionales y pueden entrar en el celo poco después de perder a sus crÃas, pero casi exclusivamente durante la temporada de apareamiento en Suecia (Fig. S1, Belleman, Swenson y Taberlet, 2006; 2012, Steyaert, Swenson & Zedrosser 2014).
Por lo tanto, el SSI sólo serÃa beneficioso para los machos durante la temporada de apareamiento. El hecho de que no se haya encontrado un efecto indirecto de la caza sobre la supervivencia de los cachorros fuera de la temporada de apareamiento apoya la afirmación de que el infanticidio es una estrategia reproductiva masculina (Swenson et al., 1997 y Zedrosser et al., 2009). Si el infanticidio no parental observado en la  población del estudio fuera resultado de la explotación o la competencia (por ejemplo: LeBoeuf & Briggs 1977, Townsend et al., 2007), deberÃa ocurrir durante todo el año, probablemente con más casos al comienzo del año, cuando Los cachorros son más jóvenes y más vulnerables (Hrdy 1979). Como tal, el patrón observado de supervivencia de cachorros difirió de lo esperado en poblaciones de osos pardos donde no hay ni una baja tasa de SSI y la supervivencia de cachorros es alta durante la temporada de apareamiento (McLellan 2005).
La caza provoca el cambio en el territorio y un cambio también en los carnÃvoros (Loveridge et al., 2007, Maletzke et al., 2014). AquÃ, se encontró que la relación entre la distancia  de machos muertos más cercanos y la supervivencia de los cachorros, no fue continua, con un umbral a 25 km; La supervivencia de las camadas situadas dentro de un radio de 25 km de un macho muerto durante los últimos 1,5 años fue baja y estable, pero aumentó gradualmente a distancias> 25 km. Esto sugiere que los cambios en el territorio de los machos,  influyen de manera diferente en la aptitud femenina según la escala espacial.
Puede parecer sorprendente que la distancia al macho más cercano matado no tuviera ningún efecto sobre la supervivencia de los cachorros a 25 km del centro territorio  de una madre y su camada. Sin embargo, el tamaño medio territorial en el área de estudio es de 1055 km² (correspondiente a un radio de 18 · 3 km, Dahle & Swenson 2003b), y los machos vagan a grandes distancias para encontrar hembras durante la época de apareamiento, viajando hasta 20 km diarios (Clevenger, Purroy y Pelton 1990, Dahle & Swenson 2003c).
Por lo tanto, cualquier desaparición masculina que ocurra dentro de 25 km de una hembra es probable que aumente el riesgo de infanticidio. Los resultados mostraron que la muerte de los machos a una distancia ≥ 25 km era menos probable que creara un cambio, que  afectara a una determinada madre. El macho más cercano murió a menos de 25 km del 71% de las camadas .Un estudio previo de los osos pardos escandinavos ha demostrado que, para las camadas donde la paternidad podÃa ser asignada genéticamente, los padres se encontraban a 25 km del centro del territorio femenino alrededor del 76% del tiempo y dentro de los 40 km 95% del tiempo (Bellemain et al. Al., 2006).
Esto es consistente con el patrón de mortalidad de cachorros causada por SSI observada en este estudio.
Se esperaba que un aumento en el número de machos adultos muertos cerca de una hembra aumentara la tasa de rotación y asà reducirÃa la supervivencia de los cachorros. Sorprendentemente, sin embargo, no se encontró un fuerte apoyo para esta predicción.
Sin embargo, basados ​​en estos resultados, la distancia al macho más cercano matado y el momento de la matanza fueron los dos principales proxies de la rotación masculina que afectan a la supervivencia de los cachorros.
Como tal, se encontró una respuesta binomial, con el mayor efecto siendo si al menos un macho habÃa muerto en un radio de 25 km durante los últimos 1,5 años.
Esta relación dicotómica entre la supervivencia del cachorro y la rotación masculina sugiere que incluso una baja presión de caza (un macho muerto / 1963 km2) puede reducir la supervivencia de los cachorros. Por lo tanto, se sugiere que, en la escala del paisaje, la distribución de las muertes masculinas podrÃan ser más importantes para la supervivencia del cachorro que el número total de machos muertos. Este resultado puede parecer que contradice un estudio previo que informa que el aumento de la presión global de la caza aumentó el riesgo de SSI y redujo la supervivencia de los cachorros en esta población (Gosselin et al., 2015). Sin embargo, el aumento de las cuotas de caza y el número de machos muertos aumentará la probabilidad de que una hembra se encuentre en una zona donde haya sido cazado un macho. Por lo tanto, se espera que la supervivencia del cachorro sea generalmente más baja en periodos de alta presión de caza.
También se encontró que durante la época de apareamiento, la supervivencia de los cachorros era menor cuando el macho más cercano murió en un radio de 25 km y fue eliminado 1,5 años antes comparado con 0,5 años antes. Esto apoyó la hipótesis de que la rotación de machos no es una respuesta inmediata a la caza masculina (Swenson et al., 1997). El Infanticidio parece ser más probable que ocurra 1,5 años después de la caza de un macho,  lo que significa que se tarda más de un año en que los machos circundantes se aproximen al territorio del desaparecido. Aunque no es el foco principal de este estudio, se encontró que las caracterÃsticas maternas tenÃan un impacto en la supervivencia del cachorro. La paridad femenina, la edad y su interacción influyeron en la supervivencia de los cachorros, lo que podrÃa reflejar la importancia de la experiencia de la madre en el cuidado y protección de los cachorros (Zedrosser et al., 2009).
También la supervivencia de los cachorros en camadas de 2 o 3 fue mayor que la supervivencia de cachorros en camadas de 1 y parecÃa superior a la supervivencia de cachorros en camadas de 4. El tamaño óptimo de camada para la supervivencia de cachorros podrÃa ser intermedio, lo que podrÃa reflejar un compromiso entre la vulnerabilidad a SSI, donde ser más de un cachorro en una camada proporciona protección a través de un efecto de dilución, y la competencia por los recursos que reduce la supervivencia de cachorros en camadas más grandes (Gonzalez et al., 2012). Sin embargo, otros factores pueden influir en el efecto del tamaño de la camada sobre la supervivencia de los cachorros, las madres con camadas más grandes, por ejemplo, pueden proporcionar mayor protección contra un macho potencialmente infanticida, ya que su inversión es mayor (Maestripieri y Alleva 1991, Koskela et al., 2000). Además, la estimación del tamaño de la camada de 4 debe interpretarse con reserva debido al bajo tamaño de la muestra (n = 7).
Otros estudios han demostrado que la desaparición de uno o de algunos individuos especÃficos (a través de la caza furtiva) puede desestabilizar la estructura social y, en algunos casos, tener consecuencias drásticas en las poblaciones controladas. Por ejemplo, se ha demostrado que la caza promueve el SSI en leones africanos (Panthera leo L.), leopardos (Panthera pardus L.) y pumas (Felis concolor L.) (Packer y otros, Wielgus et al., 2013).
Por lo tanto, uno podrÃa esperar efectos similares de la distribución de la caza masculina sobre la vulnerabilidad femenina a SSI para esas especies. La mortalidad natural también puede afectar la estructura social de una población. Si la mortalidad causada por el hombre es aditiva, como en los osos pardos escandinavos (Bischof et al., 2009), se exacerbará este efecto. Además, en la mayorÃa de las poblaciones cazadas, la mortalidad causada por el hombre de adultos será mayor que su mortalidad natural (Ginsberg & Milner-Gulland, 1994; Langvatn y Loison 1999; Bonenfant et al., 2009). La distribución de la caza también puede afectar la estructura social de las especies sin SSI.
En elefantes africanos (Loxodonta africana Blumenbach) y orcas (Orcinus orca L.), se ha argumentado que la caza de individuos mayores y más experimentados puede afectar la red social y la persistencia de la población, ya que los miembros del grupo suelen confiar en el conocimiento social de aquellos Individuos (McComb et al., 2001, Williams y Lusseau, 2006). Por lo tanto, en especies con estructura social estable, la distribución espaciotemporal de la caza es probable que afecte a la dinámica de la población local, e incluso la tasa de captura baja puede afectar la dinámica de la población local.
Esta investigación se suma a un número creciente de estudios que documentan los posibles efectos indirectos de la caza en las poblaciones silvestres. Como la caza y la mortalidad causada por el hombre no suelen distribuirse de manera homogénea en el paisaje (Grilo, Bissonette y Santos-Reis, 2009), es probable que influya en la dinámica espacial local de la población. Por lo tanto, se sugiere que la heterogeneidad espacial en la presión de la caza podrÃa resultar en una dinámica fuente-sumidero, con zonas de alta mortalidad inducida por el ser humano y menor reclutamiento siendo sumideros y contribuyendo menos al crecimiento de la población (Novaro, Funes y Walker 2005).